『SSSS.DYNAZENON』は、フジヨキ台高校1年生の麻中蓬を中心とする物語である。ある日の放課後、蓬は橋の下で飢えた男を見つける。ガウマと名乗るその放浪者は、自らを「怪獣使い」と称し、街や市民に害をもたらす怪獣に対処する者だと語る。翌日の夕方、蓬はクラスメイトの南夢芽とともに再びガウマと出会うが、ちょうどその時、人の多い地域に怪獣が出現する。単独では事態を収めきれないガウマは、光る袋から謎の物体を取り出し、4人の協力を必要とする巨大ロボット・ダイナゼノンを呼び出す。混乱のなか、ガウマ、蓬、夢芽、そして街をさまよう無職の男・山中暦は、そのコックピットへと引きずり込まれる。
その最初の衝突をきっかけに、彼らは、悪意をもって怪獣を操る別の怪獣使いたち「怪獣優生思想」との、より大きな戦いへと巻き込まれていく。蓬、夢芽、暦、そして飛鳥川ちせは、ガウマの戦いに深く関わるなかで、力を合わせて戦う術を学び、寄せ集めに見える自分たちを結びつけるものを見いだし、さらなる怪獣の襲来で街が破壊される前に、ダイナゼノンの力を最大限に引き出さなければならなくなる。