『りゅうおうのおしごと!』では、将棋の世界は戦略、重圧、そして竜王位の栄誉を軸に回っている。九頭竜八一は、大舞台の決勝で鮮烈な勝利を収め、史上最年少で竜王の座を獲得したことで、競争の激しい棋界に衝撃を与える。しかし、その栄光は容易には得られない。将棋界では、本当にその名誉に値するのかと疑問視する声も多く、史上最悪の竜王だと切り捨てる者さえいる。
幼い少女・雛鶴あいに「勝ったら弟子にする」と約束したことに取り憑かれていた八一は、ある日突然、あいが自宅の前に現れたことで、その約束が再び自分の人生に戻ってくるのを知る。渋々ながら師匠役を引き受けるものの、二人の関係はすぐに、単なる局面や定跡を教えるだけのものではなくなっていく。八一とあいが共に鍛錬を重ねる中で、あいは秘めた才能を引き出そうとし、八一は自らが得た肩書にふさわしい実力を示そうともがく。二人の絆は、将棋の規律と熱量の中で深まり、互いに自信、生きる目的、そして前へ進み続ける理由を求めていく。