『火喰鳥』は、火事が一夜にして一つの町を焼き尽くしかねない江戸を舞台にしたテレビ時代劇であり、それと戦う者には、いかなる武士にも劣らぬ統制が求められる。物語の中心にいるのは、かつて「火喰鳥」の異名で知られた名高い火消し侍、松永源吾である。自らの事情で火消し組を離れたのち、彼は窮状にある新庄藩に仕官するよう招かれるが、同藩の火消し組は資金も人員も乏しく、周囲からの評価もほとんど得られていない。美雪の支えを受けながら、源吾は一癖ある家臣たちを集め、火災発生時に人命を救うというただ一つの目的のもとで「ボロ飛組」へと鍛え上げながら、組織をゼロから立て直す困難な仕事に取りかかる。
江戸では不審な「狐火」事件が広がり、その部隊は覚悟と技量の双方を試す危険な争いへとさらに巻き込まれていく。公の務め、忠義、そして限られた資源の中で働く重圧のはざまで、源吾と仲間たちは、見過ごされがちな火消し組であっても、都市と大災厄の間に立てることを証明しなければならない。