Suzume sigue a Suzume Iwato, una estudiante de secundaria cuya apacible rutina se ve alterada tras conocer a Souta Munakata, un joven que recorre Japón en busca de lugares abandonados. Cuando lo sigue hasta las ruinas de un viejo edificio, Suzume descubre una puerta misteriosa que da acceso a un espacio de otro mundo y, en medio de la confusión, libera por accidente una extraña piedra que puede adoptar la forma de un gato. Ese error la arrastra a una crisis cada vez mayor vinculada a puertas ocultas repartidas por todo el país.
A medida que empiezan a abrirse más puertas en pueblos y zonas remotas, Suzume y Souta corren de un lugar a otro para sellarlas antes de que el desastre encerrado en cada una se libere en el mundo real. La película combina la tensión sobrenatural con el ritmo de una película de carretera, y aprovecha cada parada para reflexionar sobre la distancia, la memoria y las secuelas que dejan las catástrofes del pasado. En el trayecto, Suzume se convierte poco a poco en una protagonista más decidida, mientras que su vínculo con Souta aporta el centro emocional de la historia y profundiza la serena sensación de pérdida que los acompaña de un lugar a otro.