Nurarihyon no Mago se centra en Rikuo Nura, un chico mitad yōkai y mitad humano que crece como joven maestro del Clan Nura. Rodeado de yōkai de todas las formas y tamaños, los trata como a su familia, pero pronto se da cuenta de que sus compañeros de clase ven a esas criaturas de una manera muy distinta. Para ellos, los yōkai son seres aterradores del folclore que se comen a los niños y se deleitan en el derramamiento de sangre, y esa presión empuja a Rikuo a jurar que vivirá como un humano normal.
Esa esperanza es difícil de mantener. La vida de Rikuo se enreda con la de su acompañante yōkai, que asiste a la escuela a su lado bajo el nombre de Tsurara Oikawa; Yura Keikain, una joven onmyouji; y su amigo íntimo Kiyotsugu, un chico obsesionado con los yōkai que quiere demostrar que realmente existen. A medida que yōkai rivales y otras amenazas sobrenaturales se vuelven contra las personas que le importan, Rikuo se ve obligado a enfrentarse al legado que ha intentado rechazar.
Para proteger lo que más le importa, debe aceptar que es el nieto del legendario Nurarihyon y despertar el poder que lo transforma por la noche en un yōkai. Solo entonces podrá convertirse en digno de liderar el Clan Nura.