Children of the Whales transcurre en un mundo cubierto por un interminable mar de arena, donde una isla errante conocida como la Ballena de Barro alberga en su interior una ciudad oculta. Se dice que la mayoría de sus habitantes son Marcados, personas cuyas habilidades sobrenaturales tienen como precio una muerte prematura. Chakuro es el archivero del pueblo; joven y curioso, dedica su tiempo a documentar el hallazgo de nuevas islas. Pero todas son iguales: están abandonadas, salvo por los vestigios de quienes vivieron allí hace mucho tiempo.
Por primera vez en seis meses, otra isla aparece en el horizonte, y Chakuro se une a sus amigos del grupo de exploración que sale a investigar. Durante la expedición, encuentran vestigios de una civilización arcaica. En el interior de uno de sus restos en ruinas, Chakuro descubre a una chica que cambiará su destino y el mundo de la Ballena de Barro tal como lo conoce. A partir de ese momento, la historia se expande más allá de la propia isla y lo arrastra a un conflicto mayor entre el aislamiento, la memoria y la frágil esperanza de entrar en contacto con el mundo exterior.