BLACKFOX sigue a Rikka Isurugi, una joven de 16 años criada en el camino del ninja por su abuelo Hyoe, en una residencia oculta dentro de una ciudad futurista. Rikka admira a su padre, Allen, un prestigioso investigador cuyo trabajo más reciente ha dado lugar a un conjunto de drones de vanguardia dotados de inteligencia artificial y extraordinarias capacidades técnicas. Allen pretende desarrollar estas máquinas para uso civil, pero otros ven en esa tecnología algo mucho más peligroso.
Esa amenaza alcanza a la familia Isurugi el día del cumpleaños de Rikka, cuando un grupo paramilitar irrumpe en su hogar en busca de los drones. El asalto se salda con la muerte de Allen y Hyoe, mientras Rikka logra escapar con las máquinas y con el trauma de haber perdido a las dos personas que marcaron su vida. Meses después, se oculta tras la rutina de una chica normal: trabaja como detective privada y comparte apartamento con Melissa. Sin embargo, al caer la noche, se pone la máscara de zorro de su abuelo y comienza a dar caza a los responsables del ataque. Impulsada por la ira que arrastra desde aquel día, Rikka pone su entrenamiento ninja, la tecnología de su padre y su propia determinación al servicio de un único objetivo: asegurarse de que los asesinos de su familia respondan ante la justicia.